V roce 1966 začala společnost Melvin L. Joseph Construction Company, Inc. stavět na Dover Downs International Speedway, která se specializovala na koňské dostihy a automobilové závody. Závodní dráha byla dokončena o tři roky později a první závod bude mít 6. července 1969. Úvodní závod, známý jako Mason-Dixon 300, vyhrál Richard Petty.
Doverův asfaltový povrch v roce 1985
Během závodní sezóny 1971 rychlostní silnice odstranila všechny události, které nebyly schváleny NASCAR, aby pomohly soustředit se na dva závody NASCAR Winston Cup Series, které byly každý 500 mil. O jedenáct let později, Dover Downs International Speedway přidal akci NASCAR Budweiser Late Model Sportsman Series (nyní Xfinity Series), Sportsman 200. V roce 1986 přidala plochodrážní plošina k tribuně s 10 333 sedadly 3 200 sedadel. Dover Downs International Speedway pokračovala v přidávání sedaček každý rok až do roku 2001. Do programu plochodrážní jízdy byl během sezóny 1986 přidán také druhý závod řady Xfinity. >
O osm let později přijalo Valné shromáždění v Delaware legislativu, která povoluje výherní automaty v závodech koňských dostihů pari-mutuel. V roce 1995 Dover Downs International Speedway nahradil svůj asfaltový povrch betonem, čímž se stal druhou dráhou NASCAR Cup Series po Bristol Motor Speedway, která měla závodní povrch zcela složený z betonu. V průběhu téhož roku byly sloty Dover Downs otevřeny 29. prosince. O dva roky později změnila rychlostní dráha závodní vzdálenosti svých závodů NASCAR Cup Series na 400 mil, počínaje závodem na podzim 1997. V roce 1998, Dover Downs International Speedway přidal událost Indy Racing League do plánu, ale po dvou sezónách byl závod odstraněn po sezóně 1999. Během závodní sezóny 2000 přidala Dover Downs International Speedway akci NASCAR Craftsman Truck Series. Kurt Busch zvítězil v úvodním závodě tahačů z pole position.
Uzavřená tribuna se skleněným průčelím byla jednou z původní budovy na pozemku na Dover International Speedway.
23. září 2001 se Cup Series vrátila k závodění v Doveru po útocích na MBNA Cal Ripken z 11. září , Jr. 400, ve kterém Dale Earnhardt, Jr. obdržel šachovnicovou a americkou vlajku současně.
V následujícím roce byla kapacita plochodrážní dráhy rozšířena na 135 000 míst, což je největší ze všech středoatlantické sportovní dějiště. Poté, co se herní stránka Dover Downs oddělila, byla vytvořena společnost Dover Motorsports, Inc., která provozuje rychlostní dráhu, což způsobilo, že se z dálnice stala v roce 2002 Dover International Speedway. O dva roky později oznámila dálnice dokončení Monster Bridge, což je prosklená konstrukce, která má 56 křesel ve třetí zatáčce, a její podzimní závod NASCAR Cup Series se stal druhým závod v nově vzniklém závodě NASCAR Chase for the Championship.
Dover International Speedway v roce 2007
26. května 2006 společnost Dover International Speedway oznámila víceletý projekt na zlepšení kapitálu s názvem „The Monster Makeover“, který by měl začít po červnovém závodě NASCAR Cup Series na plochodrážní dráze. Během první etapy projektu zlepšení v roce 2007 postavila rychlostní silnice nový komplex skyboxů o 12 apartmánech a nový přírůstek o rozloze 2100 čtverečních stop k mediálnímu centru v oblasti. Mezi další vylepšení patřily rozšířené chodníky za třemi tribunami, zrekonstruované toalety, zpevněné parkovací plochy pro postižené, rozšířené parkování autobusů a zvukový systém se zlepšenou kvalitou zvuku pro tribuny.
Letecký pohled na Dover International Speedway v roce 2017
V roce 2008 proběhla druhá etapa „Monster Makeover“ odehrálo se. Během pódia byl na novém náměstí Victory Plaza postaven Monster Monument, 46 stop vysoká struktura ze skleněných vláken, rozšířena oblast FanZone a budova záchranné služby. O rok později pokračovala dálnice v projektu zdokonalení výměnou přední napínací stěny jámy za instalaci delší bariérové stěny SAFER, která by vytvořila širší a bezpečnější cestu do jámy, jakož i další stánek jámy. Dne 30. prosince 2011 společnost Dover International Speedway oznámila, že nahradí sedadla široká 18 palců na tribunách sedadly širokými 22 palců, čímž se během následujících dvou let sníží kapacita ze 140 000 na 113 000.
Krátce poté v roce 2014 AAA 400, Dover International Speedway začala odstraňovat 17 500 míst v pořadí 2 a nižší úroveň kola 3 v důsledku poklesu návštěvnosti a snížení kapacity trati na 95 500. Odstranění míst bylo dokončeno do Vánoc 2014. Také po roce 2014 AAA 400 začala trať pracovat na projektu v hodnotě 2,9 milionu dolarů na instalaci nové záchytné zóny, která byla připravena pro sezónu 2015. Nová záchytná plocha je 21 stop (6 stop).4 m) vysoký, na rozdíl od starého záchytného plotu, který byl vysoký 15 stop (4,6 m). Kapacita trati byla v roce 2016 snížena na 85 000 odstraněním sedadel v horní úrovni zatáčky 3. V roce 2016 přidala Dover International Speedway 479 stop bezpečnějších bariér podél protažení a zatáčky tři a snížila počet stání v boxech o zvýšení každého stání o 2 stopy (0,61 m).
V roce 2019 postavila společnost Dover International Speedway novou a rozšířenou garáž Cup Series, která se nachází mezi 1. a 2. zatáčkou. Projekt také vydláždil vnitřní část trati mezi 1. a 2. zatáčkou a nahradil zábradlí v této oblasti bariérou BEZPEČNĚJŠÍ. Práce na tomto projektu, který stál 5,5 milionu $, měly být zahájeny 6. května 2019 a měly by být dokončeny do 20. září 2019, před závodním víkendem v říjnu 2019. Po sezóně 2019 odstraní Dover International Speedway 29 000 míst v nižší úrovni mezi 3. a 4. zatáčkou, čímž se kapacita trati sníží na 54 000.
Od roku 2011 je trať centrem pro Monster Mash Marathon, plný a půlmaratonský předvečer nt, která začíná u vchodu do boxové silnice, dělá jedno kolo kolem trati, vystupuje u crossover brány start-cíl, s běžci projíždějící Dover před dokončením u vstupní brány na trať před sochou Milese netvora. Název závodu odkazuje jak na jeho říjnové datum, tak na přezdívku „Monster Mile“. Také od roku 2012 se koná hudební festival Firefly v The Woodlands of Dover International Speedway, na 105 akrovém (42 ha) festivalovém hřišti vedle Firefly dále využívá část infrastruktury dálnice pro parkování a kempování. V posledních letech se pole dálnice používalo speciálně pro táboření RV po celý festival.
Dover International Speedway se chystá přesunout jeden ze svých závodních víkendů v roce 2021 na Nashville Superspeedway, další dráhu ve vlastnictví Dover Motorsports.
Monster Monument na Victory Plaza