Vuonna 1966 Melvin L.Joseph Construction Company, Inc. aloitti Dover Downs International Speedwayn rakentamisen, joka oli erikoistunut hevos- ja autokilpailuihin. Kilparata valmistui kolme vuotta myöhemmin, ja sen ensimmäinen kilpailu oli 6. heinäkuuta 1969. Mason-Dixon 300 -nimisen avajaiskilpailun voitti Richard Petty.
Doverin asfalttipinta vuonna 1985
Vuoden 1971 kilpailukauden aikana moottoritie poisti kaikki Tapahtumat, joita NASCAR ei ole määrännyt, auttavat keskittymään kahteen NASCAR Winston Cup -sarjaan, joista jokainen oli 500 mailia. Yhdentoista vuoden kuluttua Dover Downs International Speedway lisäsi NASCAR Budweiser Late Model Sportsman -sarjan (nyt Xfinity Series) Sportsman 200. Vuonna 1986 speedway lisäsi 3 200 paikkaa sen 10 333 istumapaikkaan. Dover Downs International Speedway jatkoi paikkojen lisäämistä vuosittain vuoteen 2001 asti. Toinen Xfinity -sarjan kilpailu lisättiin myös speedwayn aikatauluihin kauden 1986 aikana.
Kahdeksan vuotta myöhemmin Delawaren yleiskokous antoi lain, joka sallii peliautomaatit pari-mutuel -hevosurheilupaikoilla. Vuonna 1995 Dover Downs International Speedway korvasi asfalttipintansa betonilla, mikä teki siitä toisen NASCAR Cup -sarjan radan Bristol Motor Speedwayn jälkeen, jossa kilparata oli kokonaan betonia. Samana vuonna Dover Downs -kolikkopelit avattiin 29. joulukuuta. Kaksi vuotta myöhemmin Speedway muutti NASCAR Cup -sarjan kilpailujen välimatkansa 400 mailiksi vuoden 1997 syksyllä. Vuonna 1998 Dover Downs International Speedway lisäsi aikatauluun Indy Racing League -tapahtuman, mutta kahden kauden jälkeen kilpailu poistettiin kauden 1999 jälkeen. Kilpailukauden 2000 aikana Dover Downs International Speedway lisäsi NASCAR Craftsman Truck Series -tapahtuman. Kurt Busch voitti rekkakilpailun navasta.
Lasiseinämäinen suljettu katsomo oli yksi alkuperäiset rakennukset Dover International Speedwayn kiinteistössä.
23. syyskuuta 2001 Cup-sarja palasi Doverin kilpa-autoihin MBNA Cal Ripkenin 11. syyskuuta tapahtuneiden hyökkäysten jälkeen. , Jr. 400, jossa Dale Earnhardt, Jr. sai ruudullisen ja Yhdysvaltain lipun samanaikaisesti.
Seuraavana vuonna moottoritien kapasiteetti laajeni 135 000 istumapaikkaan, suurin kaikista Kun Dover Downsin pelipuoli erottui, Dover Motorsports, Inc. perustettiin johtamaan nopeusrataa, minkä seurauksena nopeusradasta tuli Dover International Speedway vuonna 2002. Kaksi vuotta myöhemmin Speedway ilmoitti valmistuneensa Monster Bridge, joka on lasiseinäinen rakenne, jolla on 56 paikkaa kolmannen käännöksen aikana, ja sen syksyn NASCAR Cup -sarjasta tuli toinen kilpailu vasta muodostetulla NASCAR Chase for Championship -kilpailulla.
Dover International Speedway vuonna 2007
26. toukokuuta 2006 Dover International Speedway ilmoitti monivuotisesta pääoman parantamisprojektista nimeltä ”The Monster Makeover”, joka aloitettaisiin Speedwayn kesäkuun NASCAR Cup -sarjan jälkeen. Parannushankkeen ensimmäisessä vaiheessa vuonna 2007 Speedway rakensi uuden 12-sviitin skybox-kompleksin ja uuden 2100 neliömetrin lisäyksen sisäkentän mediakeskukseen. Muita parannuksia olivat laajennetut kävelytie kolmen katsomotornin takana, kunnostetut vessat, kivetyämmät liikuntarajoitteisille tarkoitetut pysäköintialueet, laajennettu bussipysäköinti sekä äänijärjestelmä, jonka äänenlaatu oli parempi katsomoissa.
Ilmakuva Doverin kansainväliseltä moottoriradalta vuonna 2017
Vuonna 2008 ”Monster Makeover” -vaiheen toinen vaihe tapahtui. Vaiheen aikana uuteen Victory Plazaan rakennettiin Monster Monument, 46 jalan korkea lasikuiturakenne, FanZone-aluetta laajennettiin ja pelastuspalvelu rakennettiin. Vuotta myöhemmin moottoritie jatkoi parannushanketta korvaamalla etuosan venytyskuopan seinän asentamaan pidemmän SAFER-suojaseinän, joka tekisi leveämmän ja turvallisemman kuopatien, sekä ylimääräisen kuoppatilan. 30. joulukuuta 2011 Dover International Speedway ilmoitti korvaavansa tribuuttien 18 tuuman leveät istuimet 22 tuuman leveillä, mikä vähentää kapasiteettia 140 000: sta 113 000: een seuraavien kahden vuoden aikana.
Pian sen jälkeen Vuoden 2014 AAA 400, Dover International Speedway alkoi poistaa 17 500 paikkaa vuorollaan 2 ja alemman käännöksen 3 tasoa läsnäolon vähenemisen seurauksena ja vähentää radan kapasiteettia 95 500: een. Paikkojen poistaminen saatiin päätökseen joulukuuhun 2014 mennessä. Vuoden 2014 AAA 400: n jälkeen kappale aloitti 2,9 miljoonan dollarin projektin, jonka tarkoituksena oli asentaa uusi aita, joka oli valmis kaudelle 2015. Uusi aita on 21 jalkaa (6.4 m) korkealla, toisin kuin vanha aita, joka oli 15 jalkaa (4,6 m) korkea. Radan kapasiteetti väheni 85 000: een vuonna 2016 poistamalla istuimet käännöksen 3 ylemmällä tasolla. Vuonna 2016 Dover International Speedway lisäsi 479 jalkaa SAFER-esteitä selän venytystä pitkin ja käänsi kolme, ja vähensi käytettävissä olevien kuoppatilojen määrää lisäämällä kutakin pilttuua 0,61 metrillä 2 jalalla.
Vuonna 2019 Dover International Speedway rakensi uuden ja laajennetun Cup-sarjan autotallin, joka sijaitsi käännösten 1 ja 2 välissä. Hanke asetti myös radan sisäosan käännösten 1 ja 2 välillä ja korvasi tämän alueen suojakaiteen SAFER-esteellä.Tämän projektin, joka maksoi 5,5 miljoonaa dollaria, työ oli tarkoitus aloittaa 6. toukokuuta 2019 ja valmistua 20. syyskuuta 2019 ennen kilpailuviikonloppua vuoden 2019 kauden jälkeen, Dover International Speedway poistaa 29 000 paikkaa alemmalla tasolla käännösten 3 ja 4 välillä, mikä vähentää radan kapasiteettia 54 000: een.
Vuodesta 2011 lähtien radan päämaja on Monster Mash Marathonille, koko ja puolimaraton juoksuaattona Tämä alkaa kuopatien sisäänkäynniltä, tekemällä yhden kierroksen radan ympäri, poistumalla lähtö- ja maalilinjan risteysportilla, juoksijoiden juoksen Doverin läpi ennen maali Monster-patsaan edessä olevan radan sisäänkäynnin portilla. Kilpailun nimi viittaa sekä sen lokakuun päivämäärään että kappaleen ”Monster Mile” monikerrokseen. Myös vuodesta 2012 lähtien Firefly-musiikkifestivaaleja on pidetty Doverin Woodlands of International Speedway -kadulla, joka on 105 hehtaarin (42 hehtaarin) festivaalialue. Firefly käyttää lisäksi osaa moottoritien infrastruktuurista pysäköintiin ja retkeilyyn. Viime vuosina Speedwayn sisäkenttää on käytetty nimenomaan matkailuautojen retkeilyyn koko festivaalin ajan.
Dover International Speedway on tarkoitus siirtää yksi kilpailun viikonloppuistaan vuonna 2021 toiseen Dover Motorsportsin omistamaan radaan Nashville Superspeedway.
Hirviön muistomerkki Victory Plazalla