I 1966 startet Melvin L. Joseph Construction Company, Inc. byggingen av Dover Downs International Speedway, som var spesialisert for hesteveddeløp og bilracing. Løypebanen ble fullført tre år senere, og skulle ha sitt første løp 6. juli 1969. Det innledende løpet, kjent som Mason-Dixon 300, ble vunnet av Richard Petty.
Dover’s asfaltoverflate i 1985
I løpet av racing-sesongen 1971 fjernet speedway all hendelsene som ikke ble sanksjonert av NASCAR for å holde fokus på de to NASCAR Winston Cup Series-løpene, som var 500 miles hver. Elleve år senere la Dover Downs International Speedway til en NASCAR Budweiser Late Model Sportsman Series (nå Xfinity Series) -begivenhet, Sportsman 200. I 1986 la speedwayen til 3200 sitteplasser på tribunen med 10 333 seter. Dover Downs International Speedway fortsatte å legge til seter hvert år frem til 2001. Et annet Xfinity Series-løp ble også lagt til speedwayens tidsplan i løpet av 1986-sesongen.
Åtte år senere vedtok Delaware Generalforsamling lovgivning som tillater spilleautomater på pari-mutuel hesteveddeløp. I 1995 erstattet Dover Downs International Speedway asfaltoverflaten med betong, noe som gjorde det til det andre NASCAR Cup Series-sporet etter Bristol Motor Speedway som hadde en racingoverflate fullstendig sammensatt av betong. I løpet av samme år åpnet Dover Downs-spilleautomater 29. desember. To år senere endret motorveien løpeavstandene til sine NASCAR Cup Series-løp til 400 miles, fra og med høstløpet 1997. I 1998 la Dover Downs International Speedway til en Indy Racing League-begivenhet i timeplanen, men etter to sesonger ble løpet fjernet etter 1999-sesongen. I løpet av racingsesongen 2000 la Dover Downs International Speedway til et NASCAR Craftsman Truck Series-arrangement. Kurt Busch vant det innledende Truck-løpet fra pole position.
Den lukkede tribunen med glassfront var en av de opprinnelige bygningene på eiendommen ved Dover International Speedway.
23. september 2001 vendte Cup Series tilbake til racing i Dover etter angrepene 11. september for MBNA Cal Ripken , Jr. 400, der Dale Earnhardt, Jr. mottok det rutete og amerikanske flagget samtidig.
Året etter ble speedwayens kapasitet utvidet til 135 000 seter, det største av alle Etter at spillsiden av Dover Downs ble skilt ut, ble Dover Motorsports, Inc. opprettet for å drive motorveien, noe som førte til at motorveien ble Dover International Speedway i 2002. To år senere kunngjorde motorveien fullføringen av Monster Bridge, som er en lukket glasskonstruksjon som har 56 seter i løpet av tredje sving, og NASCAR Cup-seriens løp ble det andre løp i det nyopprettede NASCAR Chase for Championship.
Dover International Speedway i 2007
26. mai 2006 kunngjorde Dover International Speedway et flerårig kapitalforbedringsprosjekt kalt «The Monster Makeover», som skulle begynne etter speedwayens NASCAR Cup Series-løp i juni. I løpet av den første fasen av forbedringsprosjektet i 2007, bygde speedway et nytt 12-suite skybox-kompleks og et nytt 2100 kvadratmeter tillegg til mediasenteret på innmarken. Andre forbedringer inkluderte utvidede gangveier bak tre tribuner, renoverte toaletter, mer asfalterte handikapparkeringsområder, utvidet bussparkering, samt et lydsystem med forbedret lydkvalitet for tribunene.
Luftfoto av Dover International Speedway i 2017
I 2008, den andre fasen av «Monster Makeover» fant sted. Under scenen ble Monster Monument, en 46 meter høy glassfiberstruktur, bygget i den nye Victory Plaza, FanZone-området ble utvidet og en nødtjenestebygning ble bygget. Ett år senere fortsatte speedway forbedringsprosjektet ved å erstatte den fremre strekkgropsmuren for å installere en lengre SAFER-barrierevegg som ville gi en bredere og sikrere gropvei, samt en ekstra pitstall. 30. desember 2011 kunngjorde Dover International Speedway at de vil erstatte de 18 tommers brede seter på tribunene med 22 tommer brede, noe som reduserer kapasiteten fra 140 000 til 113 000 i løpet av de neste to årene.
Kort tid etter 2014 AAA 400 begynte Dover International Speedway å fjerne 17 500 seter i sving 2 og det lavere nivået på sving 3 som et resultat av synkende oppmøte, og reduserte banens kapasitet til 95 500. Fjerningen av setene ble fullført innen jul 2014. Også etter AAA 400 i 2014 begynte sporet å jobbe med et prosjekt på 2,9 millioner dollar for å installere en ny fangst gjerde som var klar for sesongen 2015. Den nye fangstgjerdet er 6 fot.4 m) høyt, i motsetning til den gamle fangstgjerdet, som var 4,6 m høyt. Banens kapasitet ble redusert til 85 000 i 2016 ved å fjerne seter i øvre nivå av sving 3. I 2016 la Dover International Speedway til 479 fot med SAFER-sperrer langs bakstreken og sving tre, og reduserte antall tilgjengelige pitboder fra øker hver bod med 0,61 m.
I 2019 bygde Dover International Speedway en ny og utvidet garasje i Cup Series, som ligger mellom sving 1 og 2. Prosjektet banet også den indre delen av banen mellom sving 1 og 2 og erstattet autovernet i dette området med en SAFER-barriere. Arbeidet med dette prosjektet, som kostet $ 5,5 millioner, var planlagt å starte 6. mai 2019 og være ferdig innen 20. september 2019 før løpshelgen i oktober 2019. Etter 2019-sesongen vil Dover International Speedway fjerne 29 000 seter i det lavere nivået mellom sving 3 og 4, og redusere banens kapasitet til 54 000.
Siden 2011 er banen hovedkvarter. til Monster Mash Marathon, en hel og halv maraton løpingaften nt som starter ved inngangen til pit road, tar en runde rundt banen, og går ut ved start-målstreken crossover gate, med løpere som løper gjennom Dover før de avslutter ved sporets inngangsport foran Miles the Monster-statuen. Løpsnavnet refererer til både oktoberdatoen og sporet «Monster Mile». Også siden 2012 har Firefly Music Festival blitt arrangert i The Woodlands of Dover International Speedway, et 105 hektar stort festivalområde ved siden av Firefly benytter i tillegg noe av speedwayens infrastruktur for parkering og camping. De siste årene har motorveiens innmark blitt brukt spesielt for bobilcamping gjennom hele festivalen.
Dover International Speedway er planlagt å flytte en av løpshelgene i 2021 til Nashville Superspeedway, et annet spor eid av Dover Motorsports.
Monstermonumentet på Victory Plaza