W 1966 roku Melvin L. Joseph Construction Company, Inc. rozpoczął budowę toru wyścigowego Dover Downs International Speedway, który specjalizował się w wyścigach konnych i wyścigach samochodowych. Tor wyścigowy został ukończony trzy lata później, a pierwszy wyścig miał odbyć się 6 lipca 1969 r. Inauguracyjny wyścig, znany jako Mason-Dixon 300, wygrał Richard Petty.
Dover w 1985 roku nawierzchnia asfaltowa
W sezonie wyścigowym 1971 z toru wyścigowego usunięto wszystkie wydarzenia, które nie zostały usankcjonowane przez NASCAR, aby pomóc skupić się na dwóch wyścigach NASCAR Winston Cup Series, z których każdy miał dystans 500 mil. Jedenaście lat później, Dover Downs International Speedway dodał wyścig NASCAR Budweiser Late Model Sportsman Series (obecnie Xfinity Series), Sportsman 200. W 1986 r. Żużel dodał 3200 miejsc siedzących na trybunie 10 333. Dover Downs International Speedway dodawało miejsca każdego roku aż do 2001 r. Drugi wyścig Xfinity Series został również dodany do harmonogramu żużla w sezonie 1986.
Osiem lat później Zgromadzenie Ogólne Delaware uchwaliło przepisy zezwalające na używanie automatów do gier na pari-mutuelowych wyścigach konnych. W 1995 roku Dover Downs International Speedway zastąpiło asfaltową nawierzchnię betonem, dzięki czemu jest to drugi tor NASCAR Cup Series po Bristol Motor Speedway, który ma nawierzchnię wyścigową w całości złożoną z betonu. W tym samym roku automaty w Dover Downs zostały otwarte 29 grudnia. Dwa lata później żużel zmienił odległości wyścigów NASCAR Cup Series do 400 mil, zaczynając od jesiennego wyścigu w 1997 roku. W 1998 roku Dover Downs International Speedway dodał do harmonogramu zawody Indy Racing League, ale po dwóch sezonach wyścig został usunięty po sezonie 1999. W sezonie wyścigowym 2000 Dover Downs International Speedway dodał wydarzenie NASCAR Craftsman Truck Series. Kurt Busch wygrał inauguracyjny wyścig ciężarówek z pole position.
Szklana zamknięta trybuna była jedną z oryginalne budynki na terenie Dover International Speedway.
23 września 2001 roku Cup Series powrócił do wyścigów w Dover po atakach z 11 września na MBNA Cal Ripken Jr. 400, w którym Dale Earnhardt, Jr. otrzymał w tym samym czasie flagę w szachownicę i amerykańską flagę.
W następnym roku przepustowość żużla została zwiększona do 135 000 miejsc, najwięcej ze wszystkich centrum sportowego na środkowym Atlantyku. Po rozdzieleniu strony gier Dover Downs, Dover Motorsports, Inc. została utworzona do obsługi toru żużlowego, co spowodowało, że w 2002 roku został on przekształcony w Dover International Speedway. Dwa lata później żużel ogłosił zakończenie budowy Monster Bridge, który jest szklaną konstrukcją, która ma 56 miejsc siedzących w trzeciej turze, a jej jesienny wyścig NASCAR Cup Series stał się drugim wyścig w nowo utworzonym wyścigu NASCAR Chase for the Championship.
Dover International Speedway w 2007
26 maja 2006 r. Dover International Speedway ogłosiło wieloletni projekt poprawy kapitału pod nazwą „The Monster Makeover”, który miał się rozpocząć po czerwcowym wyścigu NASCAR Cup Series na żużlu. Podczas pierwszego etapu prac naprawczych w 2007 r. Na żużlu zbudowano nowy kompleks lunet z 12 apartamentami i nowy budynek o powierzchni 2100 stóp kwadratowych obok centrum medialnego w bramce. Inne ulepszenia obejmowały poszerzone chodniki za trzema trybunami, odnowione toalety, bardziej utwardzone parkingi dla niepełnosprawnych, rozbudowany parking dla autobusów, a także system dźwiękowy z poprawioną jakością dźwięku na trybunach.
Widok z lotu ptaka na Dover International Speedway w 2017 roku
W 2008 roku, drugi etap „Monster Makeover” odbyła się. Podczas etapu w nowym Victory Plaza zbudowano Monster Monument, 46-metrową konstrukcję z włókna szklanego, poszerzono obszar FanZone i zbudowano budynek służb ratowniczych. Rok później żużel kontynuował projekt poprawy, wymieniając przednią ścianę napinacza, aby zainstalować dłuższą ścianę barierową SAFER, która utworzyłaby szerszą i bezpieczniejszą drogę do boksu, a także dodatkowy boks. 30 grudnia 2011 r. Dover International Speedway ogłosił, że zamieni 18-calowe siedzenia na trybunach na 22-calowe, zmniejszając pojemność z 140 000 do 113 000 w ciągu najbliższych dwóch lat.
Wkrótce potem 2014 AAA 400, Dover International Speedway zaczął usuwać 17500 miejsc w zakręcie 2 i niższy poziom zakrętu 3 w wyniku spadku frekwencji, zmniejszając pojemność toru do 95 500. Usunięcie miejsc zostało zakończone do Bożego Narodzenia 2014. Również po AAA 400 2014 na torze rozpoczęto prace nad projektem o wartości 2,9 miliona dolarów, polegającym na zainstalowaniu nowego ogrodzenia, które było gotowe na sezon 2015. Nowe ogrodzenie ma 21 stóp (6 stóp).4 m), w przeciwieństwie do starego ogrodzenia, które miało 15 stóp (4,6 m) wysokości. Pojemność toru została zmniejszona do 85 000 w 2016 r. Poprzez usunięcie miejsc na górnym poziomie zakrętu 3. W 2016 r. Dover International Speedway dodał 479 stóp barier SAFER wzdłuż rozciągania wstecznego i trzeciego zakrętu, a także zmniejszyło liczbę boksów w boksach dostępnych o zwiększając każde stoisko o 2 stopy (0,61 m).
W 2019 roku firma Dover International Speedway zbudowała nowy i rozbudowany garaż Cup Series, znajdujący się między zakrętami 1 i 2. Projekt utorował również wewnętrzną część toru między zakrętami 1 i 2 i zastąpiono barierkę w tym obszarze barierą SAFER. Prace nad tym projektem, który kosztował 5,5 miliona dolarów, planowano rozpocząć 6 maja 2019 r. i zakończyć do 20 września 2019 r., przed weekendem wyścigowym w październiku 2019 r. Po sezonie 2019 Dover International Speedway usunie 29 000 miejsc na niższym poziomie między turami 3 a 4, zmniejszając przepustowość toru do 54 000.
Od 2011 r. tor jest siedzibą główną na Monster Mash Marathon, przeddzień biegania w pełnym i półmaratonie Zaczyna się przy wjeździe do pit-road, wykonując jedno okrążenie dookoła toru, wychodząc z bramki skrzyżowania linii startu i mety, z biegaczami biegnącymi przez Dover, zanim skończą przy bramie wjazdowej na tor przed posągiem Milesa Potwora. Nazwa wyścigu nawiązuje zarówno do październikowej daty, jak i przydomka „Monster Mile” toru. Od 2012 roku Firefly Music Festival odbywa się w The Woodlands of Dover International Speedway, na 105-akrowym (42 ha) terenie festiwalowym, sąsiadującym z Firefly dodatkowo wykorzystuje część infrastruktury żużlowej do parkowania i biwakowania. W ostatnich latach pole bramkowe toru żużlowego zostało wykorzystane specjalnie do biwakowania samochodów kempingowych przez cały festiwal.
Dover International Speedway ma przenieść jeden z weekendów wyścigowych w 2021 r. Na Nashville Superspeedway, kolejny tor należący do Dover Motorsports.
Pomnik potwora na Victory Plaza