I 1966 startede Melvin L. Joseph Construction Company, Inc. byggeriet på Dover Downs International Speedway, som var specialiseret i hestevæddeløb og bilracing. Racerbanen blev afsluttet tre år senere og ville have sit første løb den 6. juli 1969. Det indledende løb, kendt som Mason-Dixon 300, blev vundet af Richard Petty.
Dover’s asfaltoverflade i 1985
I løbet af racersæsonen 1971 fjernede speedway alle begivenhederne, der ikke blev sanktioneret af NASCAR, for at hjælpe med at holde fokus på de to NASCAR Winston Cup Series-løb, som var 500 miles hver. Elleve år senere tilføjede Dover Downs International Speedway en NASCAR Budweiser Late Model Sportsman Series (nu Xfinity Series) begivenhed, Sportsman 200. I 1986 tilføjede speedway 3.200 pladser til sin tribune med 10.333 sæder. Dover Downs International Speedway fortsatte med at tilføje pladser hvert år indtil 2001. Et andet Xfinity Series-løb blev også tilføjet til speedwayens tidsplan i løbet af 1986-sæsonen.
Otte år senere vedtog Delaware Generalforsamling lovgivning, der tillader spilleautomater på pari-mutuel hestevæddeløb. I 1995 erstattede Dover Downs International Speedway sin asfaltoverflade med beton, hvilket gjorde det til det andet NASCAR Cup Series-spor efter Bristol Motor Speedway, der havde en raceroverflade fuldstændig sammensat af beton. I løbet af det samme år åbnede Dover Downs slots 29. december. To år senere ændrede speedway løbet af sine NASCAR Cup Series-løb til 400 miles, begyndende med efterårsløbet i 1997. I 1998 tilføjede Dover Downs International Speedway en Indy Racing League-begivenhed til tidsplanen, men efter to sæsoner blev løbet fjernet efter 1999-sæsonen. I løbet af racersæsonen 2000 tilføjede Dover Downs International Speedway en NASCAR Craftsman Truck Series-begivenhed. Kurt Busch vandt det indledende lastbilløb fra pole position.
Den lukkede tribune med glasfront var en af de oprindelige bygninger på ejendommen ved Dover International Speedway.
Den 23. september 2001 vendte Cup Series tilbage til racing ved Dover efter angrebene den 11. september på MBNA Cal Ripken , Jr. 400, hvor Dale Earnhardt, Jr. modtog det ternede og amerikanske flag på samme tid.
I det følgende år blev speedwayens kapacitet udvidet til 135.000 pladser, det største af alle Efter at Dover Downs spilles adskilt, blev Dover Motorsports, Inc. oprettet til at drive speedway, hvilket fik speedway til at blive Dover International Speedway i 2002. To år senere meddelte speedway færdiggørelsen af Monster Bridge, som er en lukket glasstruktur, der har 56 pladser over den tredje drejning, og dens fald NASCAR Cup Series-løbet blev det andet løb i den nyoprettede NASCAR Chase for Championship.
Dover International Speedway i 2007
Den 26. maj 2006 annoncerede Dover International Speedway et flerårigt kapitalforbedringsprojekt kaldet “The Monster Makeover”, som ville begynde efter speedwayens NASCAR Cup Series-løb i juni. I løbet af den første fase af forbedringsprojektet i 2007 byggede speedwayen et nyt 12-suite skybox-kompleks og et nyt 2.100 kvadratfod tilføjelse til mediecentret på indmarken. Andre forbedringer omfattede udvidede gangbroer bag tre tribuner, renoverede toiletter, mere asfalterede handicapparkeringsområder, udvidet busparkering samt et lydsystem med forbedret lydkvalitet til tribunerne.
Luftfoto af Dover International Speedway i 2017
I 2008 blev anden etape af “Monster Makeover” tog sted. Under scenen blev Monster Monument, en 46 meter høj glasfiberstruktur, bygget i den nye Victory Plaza, FanZone-området blev udvidet, og der blev bygget en nødtjenestebygning. Et år senere fortsatte speedway forbedringsprojektet ved at udskifte den forreste strækgravvæg for at installere en længere SAFER-spærrevæg, der ville skabe en bredere og mere sikker pitvej samt en ekstra pitbod. Den 30. december 2011 meddelte Dover International Speedway, at de vil erstatte de 18 tommer brede sæder i tribunerne med 22 tommer brede, hvilket reducerer kapaciteten fra 140.000 til 113.000 i løbet af de næste to år.
Kort efter 2014 AAA 400 begyndte Dover International Speedway at fjerne 17.500 sæder i omgang 2 og det lavere niveau på drejning 3 som et resultat af faldende tilstedeværelse, hvilket reducerede banens kapacitet til 95.500. Fjernelsen af sæderne blev afsluttet inden jul 2014. Også efter AAA 400 i 2014 begyndte banen at arbejde på et projekt på 2,9 millioner dollars for at installere en ny fangsthegn, der var klar til sæsonen 2015. Den nye fangstfælde er 6 fod.4 m) højt i modsætning til den gamle fangsthegn, som var 4,6 m høj. Sporets kapacitet blev reduceret til 85.000 i 2016 ved at fjerne sæder i det øverste niveau af sving 3. I 2016 tilføjede Dover International Speedway 479 fod SAFER-barrierer langs bagudstrækningen og drej tre, og reducerede antallet af tilgængelige pitboder øge hver bås med 0,61 m (2 fod).
I 2019 byggede Dover International Speedway en ny og udvidet Cup Series garage, der ligger mellem sving 1 og 2. Projektet banede også den indre del af banen mellem drejning 1 og 2 og erstattet gelænderet i dette område med en SAFER-barriere. Arbejdet med dette projekt, der kostede $ 5,5 millioner, var planlagt til at begynde den 6. maj 2019 og være afsluttet den 20. september 2019 inden løbet af løbet i oktober 2019. Efter sæsonen 2019 fjerner Dover International Speedway 29.000 pladser på det lavere niveau mellem drejning 3 og 4, hvilket reducerer banens kapacitet til 54.000.
Siden 2011 er banen hovedkvarteret. til Monster Mash Marathon, en hel og halv maraton løbeaften nt der starter ved indgangen til pit road, der tager en omgang rundt på sporet og går ud ved start-målstregen crossover gate, hvor løbere løber gennem Dover inden de slutter ved sporets indgangsport foran statuen Miles the Monster. Løbets navn refererer både til oktoberdatoen og sporet “s” Monster Mile “moniker. Siden 2012 har Firefly Music Festival også været afholdt i The Woodlands of Dover International Speedway, en 105 hektar stor (42 ha) festivalplads ved siden af Firefly bruger desuden noget af speedwayens infrastruktur til parkering og camping. I de senere år er speedwayens indmark blevet brugt specifikt til RV-camping igennem hele festivalen.
Dover International Speedway er planlagt til at flytte en af sine raceweekender i 2021 til Nashville Superspeedway, et andet spor, der ejes af Dover Motorsports.
Monstermonumentet på Victory Plaza