Interiør
Museet har til huse i en hvid marmorbygning, der blev bygget i 1930’erne for at tjene som Nashvilles hovedpostkontor. Designet af Marr & Holman Architects, blev bygget i 1933- 34 for $ 1,5 millioner. Dens placering nær Union Station var praktisk til distribution af post, da de fleste post på det tidspunkt blev flyttet med tog.
I 1980’erne var downtown ikke længere et godt sted for postdistribution. et nyt hovedposthus blev bygget nær lufthavnen i 1986, det historiske gamle anlæg blev en filial i centrum med kun en lille del af en etage.
I begyndelsen af 1990’erne Thomas F. Frist, Jr., og gennem den velgørende Frist Foundation identificerede hans familie posthusbygningen, et eksempel på art deco og strippet klassicistisk stil, som et godt sted for et foreslået kunstmuseum i centrum. Fonden gennemførte en offentlig-privat virksomhed mellem da stiftelsen, US Postal Service og byen Nashville. I 1999 erhvervede byen Nashville bygningen fra US Postal Service med det formål at skabe Frist Center for Visual Arts, der betalte $ 4,4 millioner. Byen bidrog med $ 15 millioner til renovering af bygningen, og Frist Foundation og Frist-familien bidrog med $ 25 millioner til renoveringen og til at starte en legat til kunstmuseet. Byen ejer bygningen, men tildelte Frist en 99-årig lejekontrakt for $ 1 om året. En renoveret postkontorfilial blev åbnet i kælderen i 1999.
Kunstcentret åbnede i april 2001 med cirka 24.000 kvadratfod (2.200 m2) gallerirum med visuel kunst fra lokale, statslige og regionale kunstnere, samt store amerikanske og internationale udstillinger.
Den 2. april 2018 meddelte Frist, at den ændrede navn fra The Frist Center of the Visual Arts til The Frist Art Museum. Ændringen trådte i kraft den 1. april 2018.
Postkontorafdelingen forbliver åben og har sin egen separate indgang i den vestlige ende af bygningen.