In 1966 begon Melvin L. Joseph Construction Company, Inc. met de bouw van de Dover Downs International Speedway, die gespecialiseerd was in paardenraces en autoraces. Het racecircuit werd drie jaar later voltooid en zou zijn eerste race hebben op 6 juli 1969. De inaugurele race, bekend als de Mason-Dixon 300, werd gewonnen door Richard Petty.
Dover’s asfaltoppervlak in 1985
Tijdens het raceseizoen 1971 verwijderde de speedway alle de evenementen die niet zijn goedgekeurd door NASCAR om de focus te houden op de twee NASCAR Winston Cup Series-races, die elk 500 mijl waren. Elf jaar later voegde Dover Downs International Speedway een NASCAR Budweiser Late Model Sportsman Series (nu Xfinity Series) -evenement toe, de Sportsman 200. In 1986 voegde de speedway 3.200 zitplaatsen toe aan zijn 10.333 zitplaatsen tribune. Dover Downs International Speedway bleef elk jaar zitplaatsen toevoegen tot 2001. Een tweede Xfinity Series-race werd ook toegevoegd aan het schema van de speedway tijdens het seizoen 1986.
Acht jaar later keurde de Algemene Vergadering van Delaware wetgeving goed om gokautomaten toe te staan op pari-mutuel-paardenrennen. In 1995 verving de Dover Downs International Speedway zijn asfaltoppervlak door beton, waardoor het de tweede NASCAR Cup Series-baan na Bristol Motor Speedway werd met een raceoppervlak dat volledig uit beton bestond. In hetzelfde jaar gingen de slots van Dover Downs open op 29 december. Twee jaar later veranderde de speedway de raceafstanden van de NASCAR Cup Series-races naar 400 mijl, te beginnen met de herfstrace van 1997. In 1998 voegde Dover Downs International Speedway een Indy Racing League-evenement toe aan het schema, maar na twee seizoenen werd de race na het seizoen 1999 verwijderd. Tijdens het raceseizoen 2000 voegde Dover Downs International Speedway een NASCAR Craftsman Truck Series-evenement toe. Kurt Busch won de inaugurele Truck race vanaf pole position.
De glazen tribune was een van de originele gebouwen op het terrein op de Dover International Speedway.
Op 23 september 2001 keerde de Cup Series terug naar het racen in Dover na de aanslagen van 11 september voor de MBNA Cal Ripken , Jr. 400, waarin Dale Earnhardt, Jr. tegelijkertijd de geblokte en Amerikaanse vlag ontving.
In het volgende jaar werd de capaciteit van de speedway uitgebreid tot 135.000 zitplaatsen, de grootste van alle mid-Atlantische sportlocatie. Nadat de gaming-kant van Dover Downs was gescheiden, werd Dover Motorsports, Inc. opgericht om de speedway te exploiteren, waardoor de speedway in 2002 de Dover International Speedway werd. Twee jaar later kondigde de speedway de voltooiing aan van de Monster Bridge, een met glas omsloten structuur met 56 zitplaatsen tijdens de derde bocht, en de najaarsrace van de NASCAR Cup Series werd de tweede race in de nieuw gevormde NASCAR Chase for the Championship.
Dover International Speedway in 2007
Op 26 mei 2006 kondigde Dover International Speedway een meerjarig kapitaalverbeteringsproject aan genaamd “The Monster Makeover”, dat zou beginnen na de race van de NASCAR Cup Series in juni. Tijdens de eerste fase van het verbeteringsproject in 2007 bouwde de speedway een nieuw skybox-complex met 12 suites en een nieuwe toevoeging van 2100 vierkante meter aan het mediacentrum in het infield. Andere verbeteringen waren onder meer verbrede loopbruggen achter drie tribunes, gerenoveerde toiletten, meer verharde parkeerplaatsen voor gehandicapten, uitgebreide parkeerplaatsen voor bussen en een geluidssysteem met verbeterde audiokwaliteit voor de tribunes.
Luchtfoto van Dover International Speedway in 2017
In 2008, de tweede fase van de “Monster Makeover” vond plaats. Tijdens de etappe werd het Monster Monument, een 14 meter hoge glasvezelconstructie, gebouwd in het nieuwe Victory Plaza, werd het FanZone-gebied uitgebreid en werd een gebouw voor hulpdiensten gebouwd. Een jaar later zette de speedway het verbeteringsproject voort door de voorste rekbare pitmuur te vervangen om een langere SAFER-barrièremuur te installeren die een bredere en veiligere pitstraat zou maken, evenals een extra pitbox. Op 30 december 2011 kondigde Dover International Speedway aan dat ze de 18 inch brede stoelen in de tribunes zullen vervangen door 22 inch brede stoelen, waardoor de capaciteit in de komende twee jaar wordt teruggebracht van 140.000 naar 113.000.
Kort daarna de 2014 AAA 400, Dover International Speedway begon 17.500 stoelen te verwijderen in bocht 2 en het lagere niveau van bocht 3 als gevolg van afnemende bezoekersaantallen, waardoor de capaciteit van het circuit afnam tot 95.500. De verwijdering van de stoelen werd voltooid tegen Kerstmis 2014. Ook na de AAA 400 van 2014, begon de baan te werken aan een project van $ 2,9 miljoen om een nieuw vanghek te installeren dat klaar was voor het seizoen 2015. Het nieuwe vanghek is 21 voet (6.4 m) hoog, in tegenstelling tot de oude vanghek, die 15 voet (4,6 m) hoog was. De capaciteit van de baan werd in 2016 teruggebracht tot 85.000 door stoelen in het bovenste niveau van bocht 3 te verwijderen. In 2016 voegde Dover International Speedway 479 voet SAFER-barrières toe langs de backstretch en bocht drie, en verminderde het aantal beschikbare pitboxen met het vergroten van elke box met 0,61 m.
In 2019 bouwde Dover International Speedway een nieuwe en uitgebreide Cup Series-garage, gelegen tussen bocht 1 en 2. Het project plaveide ook het binnenste gedeelte van de baan tussen bocht 1 en 2 en verving de vangrail in dit gebied door een VEILIGERE barrière. Het werk aan dit project, dat $ 5,5 miljoen kostte, was gepland om te beginnen op 6 mei 2019 en voltooid te zijn op 20 september 2019, voorafgaand aan het raceweekend in oktober 2019. Na het seizoen 2019 verwijdert Dover International Speedway 29.000 zitplaatsen op het lagere niveau tussen bocht 3 en 4, waardoor de capaciteit van de baan wordt teruggebracht tot 54.000.
Sinds 2011 is de baan het hoofdkantoor voor de Monster Mash Marathon, een hardloopavond van een hele en een halve marathon nt die begint bij de ingang van de pitstraat, een ronde rond de baan maakt en uitkomt bij de start-finishlijn crossover gate, met hardlopers die door Dover rennen voordat ze eindigen bij de toegangspoort voor het Miles the Monster standbeeld. De racenaam verwijst zowel naar de datum in oktober als naar de bijnaam “Monster Mile” van de track. Ook wordt sinds 2012 het Firefly Music Festival gehouden in The Woodlands of Dover International Speedway, een festivalterrein van 42 hectare dat grenst aan Firefly maakt bovendien gebruik van een deel van de infrastructuur van de speedway voor parkeren en kamperen. In de afgelopen jaren is het infield van de speedway specifiek gebruikt voor campers tijdens het festival.
Dover International Speedway is gepland om een van zijn raceweekends in 2021 te verplaatsen naar Nashville Superspeedway, een ander circuit dat eigendom is van Dover Motorsports.
The Monster Monument at Victory Plaza