Gimnospermas na EDGE

Produzimos uma lista de prioridades de conservação para gimnospermas que explica sua história evolutiva e riscos de extinção usando a abordagem de pontuação EDGE10. Uma árvore filogenética datada compreendendo 923 espécies (84,7% da diversidade de espécies com pelo menos um representante de cada família e gênero; Tabela Suplementar S1) foi inferida a partir de sequências de plastídio e DNA nuclear disponíveis publicamente e recém-geradas. A árvore filogenética foi calibrada usando um conjunto de fósseis e estimativas moleculares (Tabela Suplementar S2) e as espécies ausentes foram adicionadas aleatoriamente ao seu gênero correspondente para obter uma árvore de gimnospermas em nível de espécie (consulte a seção Materiais e métodos). A maioria das espécies (92,1%; 1.004 das 1.090 espécies) tem avaliações na Lista Vermelha da IUCN (versão 2015.4; acessada em 29 de abril de 2016) e nossa amostragem cobre 89,3% (897 espécies) das espécies atualmente avaliadas. Das 1.004 espécies avaliadas, 401 (39,9%) estão ameaçadas (Vulnerável, VU, 156; Em perigo, EN, 161; Em perigo crítico, CR, 80; Extinto na natureza, EW, 4) e 583 não estão ameaçadas ( Quase ameaçado, NT, 167; Least Concern, LC, 416), enquanto 20 estão atualmente listados como Deficientes de Dados (DD). Oitenta e seis espécies ainda não foram avaliadas (NE). O risco de extinção foi levado em consideração convertendo as categorias da Lista Vermelha da IUCN em probabilidades de extinção usando a transformação logarítmica original de Isaac e colegas (doravante “ISAAC”) 10 e a transformação IUCN50 (doravante “IUCN50”) sugerida por Mooers e colegas30.

As 100 maiores pontuações EDGE obtidas para gimnospermas (Tabela Suplementar S3) foram comparadas às publicadas para mamíferos10,11, pássaros12 e anfíbios14 (pontuações EDGE não disponíveis para tubarões e parentes15 na época). Embora as pontuações de DE das 100 principais gimnospermas EDGE sejam em geral menores do que as observadas para os três grupos de animais, o número e a distribuição de pontuações de DE discrepantes excedem as obtidas para os grupos de animais (Fig. 1). Essas espécies outlier devem ser consideradas espécies prioritárias para conservação. Por outro lado, os valores EDGE das 100 principais gimnospermas são mais comparáveis aos recuperados para os três grupos de animais, com medianas oscilando em torno do mesmo valor, exceto talvez para anfíbios (Fig. 1). Isso indica que a estabilidade das classificações de espécies obtidas usando a abordagem EDGE original10 ainda precisa ser avaliada e comparada com as classificações obtidas em outras transformações de probabilidade de extinção das categorias da Lista Vermelha da IUCN. É possível que diferentes transformações reflitam melhor as ameaças que as espécies enfrentam e forneçam uma classificação suficientemente estável para permitir a priorização de espécies para programas de conservação de longo prazo30.

A transformação IUCN5030 atribui um menor risco de extinção para espécies não ameaçadas e um maior risco de extinção para espécies ameaçadas em comparação com a transformação ISAAC10. Aqui, a IUCN50 foi preferida para gimnospermas porque reflete melhor o alto nível de ameaças enfrentadas por este grupo (cerca de 40% das espécies são ameaçadas com base na Lista Vermelha da IUCN) e, consequentemente, sua necessidade de ações urgentes de conservação. A maior diferença entre as probabilidades de extinção de espécies não ameaçadas (LC = 0,00005, NT = 0,004) e ameaçadas (VU = 0,05, EN = 0,42, CR = 0,97) sob IUCN50 poderia diminuir a contribuição dos valores ED para a classificação EDGE geral . Por outro lado, a transformação ISAAC é menos sensível a este problema (LC = 0,025, NT = 0,05; VU = 0,1, EN = 0,2, CR = 0,4) e pode, portanto, favorecer espécies com altos valores de ED em comparação com IUCN50, independentemente de a ameaça que enfrentam. No entanto, as nove espécies EDGE principais são as mesmas em ambos os cenários de transformação, o que destaca a singularidade dessas espécies e seu valor de conservação (Tabela 1). A única diferença entre as nove espécies principais é a posição dos gêneros monotípicos Wollemia (W. nobilis) e Ginkgo (G. biloba), com G. biloba encontrado na primeira posição sob a transformação ISAAC, enquanto W. nobilis ocupa a primeira posição quando a transformação IUCN50 é usada (Tabela S3). Três das 20 principais espécies EDGE no ISAAC não são encontradas entre as 20 principais espécies no IUCN50: Sciadopitys verticillata (NT; ISAAC, 10º; IUCN50, 385º), Parasitaxus ustus (VU; ISAAC, 12º; IUCN50, 139º) e Taiwania criptomerioides (VU; ISAAC, 20º; IUCN50, 212º).Essas classificações muito flutuantes demonstram como o ISAAC favorece a DE em comparação com a IUCN50, que é particularmente saliente no caso de S. verticillata (ver Tabela Suplementar S3). Entre as 100 principais espécies EDGE (sob IUCN50), 84 (28 CR, 33 EN, 7 DD, 16 NE) se sobrepõem entre as duas abordagens, o que indica alguma validade nos resultados obtidos com o método EDGE (Fig. Suplementar S1; Suplementar Tabela S3).

Dezoito dos 20 principais espécies EDGE pertencem às famílias de coníferas Araucariaceae (quebra-cabeças de macacos), Cupressaceae (ciprestes, sequoias), Podocarpaceae (yellowwoods) e Taxaceae (teixos). A gimnosperma com o maior valor de ED é G. biloba com 315,0, enquanto a segunda, a endêmica australiana W. nobilis, tem uma pontuação de 139,59 (cerca de 2,25 vezes menor; Tabela 1). Por outro lado, suas pontuações EDGE são mais semelhantes, com W. nobilis apenas ligeiramente mais alto (4,89 para G. biloba vs 4,91 para W. nobilis). Wollemia nobilis, o pinheiro Wollemi, foi descoberto nas Montanhas Azuis da Austrália em 1994, em estreitas ravinas de arenito onde prevalece um clima temperado quente de floresta tropical. Foi rotulado como um fóssil vivo por alguns porque seu pólen é quase idêntico ao extinto gênero Turoniano Dilwynites31,32. A segunda classificação obtida para o Ginkgo biloba é em grande parte devido à sua posição isolada como o único membro da ordem Ginkgoales e como irmão do restante das gimnospermas em nossa análise (Fig. 2). Embora amplamente cultivada, apenas algumas populações naturais chinesas desta árvore permanecem33. Mesmo sem considerar seu risco de extinção, a história evolutiva única do Ginkgo e o fato de ser o único representante vivo de um grupo de espécies outrora altamente diverso34 tornam sua conservação uma prioridade. Em terceiro lugar está Araucaria angustifolia, outro membro de Araucariaceae, encontrado no Brasil e na Argentina, onde sua distribuição diminuiu 97% no último século, conferindo-lhe o status de Criticamente Ameaçada. Um terceiro membro de Araucariaceae na lista EDGE é encontrado na quarta posição, a árvore kauri, Agathis australis do norte da Nova Zelândia; o estado de conservação desta espécie não foi formalmente avaliado. O quinto é Acmopyle sahniana, uma das duas espécies do gênero, com menos de 200 indivíduos maduros remanescentes nas ilhas de Fiji35. O primeiro membro da gnetófita na lista é o tropical indonésio / malaio Gnetum ridleyi (27º), listado como deficiente em dados devido à escassa informação disponível para esta espécie. A cicadácea mais bem colocada na lista é Microcycas calocoma (8º), a única espécie deste gênero endêmica de Cuba.

O EDGE classifica para cicadáceas produzidas por outro estudo16 foram comparadas às obtidas aqui (Tabela S6). Exceto por alguns outliers, as classificações EDGE obtidas para cada espécie pelos dois estudos são geralmente equivalentes (Fig. S3A) e a diferença entre as duas classificações para a maioria das espécies cai dentro de uma faixa de distribuição relativamente estreita (75% das espécies têm uma classificação diferença de 50 ou menos; Fig. S3B). Muitas das maiores diferenças encontradas entre as duas classificações EDGE são provavelmente devido ao posicionamento filogenético diferente de certas espécies e à estrutura filogenética mais ampla aplicada em nosso estudo (ou seja,Valores EDGE para cicadáceas calculados no contexto de todas as gimnospermas e com 80% das espécies representadas por dados de sequência de DNA, em vez de separadamente e com 58% das espécies com dados de sequência de DNA como no estudo anterior16). O mais notável talvez seja que entre as 16 espécies para as quais a classificação divergiu mais entre os dois estudos (ou seja, mais de 150 diferença de classificação; consulte as espécies destacadas na Tabela S6 e na Fig. S3A), 13 não são representadas por dados de sequência, ou seja, elas foram adicionados posteriormente às árvores filogenéticas em ambos os estudos. Essas grandes diferenças na classificação podem ser explicadas pelo elemento de aleatoriedade envolvido na adição de espécies ausentes. Quanto maior o número de espécies sem dados genéticos que precisam ser incorporados após a etapa de inferência da árvore, menos confiável será a classificação ED / EDGE geral para este grupo específico.

Em termos de cobertura taxonômica, ISAAC selecionou 16 espécies, incluindo 11 espécies de 10 gêneros, não representadas nas 100 principais espécies obtidas com IUCN50 (Tabela Suplementar S4). Apesar de favorecermos o IUCN50, o ISAAC identifica espécies atualmente consideradas como VU ou NT, que exibem uma distinção evolutiva única. Cinco das espécies nesta lista estão classificadas entre as 10 primeiras em termos de valor de ED, e todas elas estão entre os 100 principais valores de ED. A singularidade dessas espécies destaca a perda evolutiva potencial envolvida caso se tornem extintas e o importante efeito que uma mudança em seu estado de conservação teria no ranking EDGE. Incluído entre eles está o endêmico japonês Sciadopitys verticillata, o único representante existente de Sciadopityaceae, que exibe o segundo maior valor de ED depois de G. biloba. Outra espécie notável nesta lista é a única espécie parasita de gimnosperma, Parasitaxus ustus (Podocarpaceae), que possui o 6º maior valor de ED e classificado em 12º com base na transformação ISAAC. Este arbusto está restrito à ilha da Nova Caledônia, onde parece ter apenas um hospedeiro, Falcatifolium taxoides36 (classificado em 711º em nossa lista EDGE), outro membro da Podocarpaceae endêmica da Nova Caledônia.

Dado que EDGE pontuações são sensíveis à probabilidade de extinção atribuída a cada categoria da IUCN (ver acima), também examinamos a classificação ED de espécies ameaçadas, ou seja, espécies que foram atribuídas às categorias CR, EN ou VU da IUCN (também incluímos nesta lista as espécies que são NE e DD, visto que as consideramos como CR para nossas análises). Apenas 10 das 20 principais espécies EDGE também são encontradas nas 20 principais espécies ameaçadas de ED. As outras 10 espécies encontradas na lista das 20 espécies mais ameaçadas de DE foram avaliadas como VU (Tabela 2); essas espécies estão classificadas entre a 139ª e a 301ª posições na lista EDGE. Isso demonstra ainda mais a sensibilidade das pontuações EDGE à probabilidade de extinção que é atribuída às categorias da IUCN. Wollemia nobilis, Ginkgo biloba e Parasitaxus ustus (respectivamente 1º, 2º e 139º na lista EDGE) ocupam as três primeiras posições na lista dos 20 primeiros DE de espécies ameaçadas (Tabela 2). Eles são seguidos por duas espécies que são encontradas muito mais abaixo na lista EDGE, Taiwania cryptomerioides (Cupressaceae) e Cathaya argyrophylla (Pinaceae), respectivamente 212º e 239º na lista EDGE (Tabela 2). Ambos são espécies pertencentes a gêneros monotípicos encontrados no sudeste da Ásia. A primeira, T. cryptomerioides, é uma das maiores espécies de árvores da Ásia, que foi fortemente explorada no passado, levando a uma redução estimada em mais da metade de sua área de distribuição original. O segundo, C. argyrophylla, é endêmico da China e já teve uma distribuição muito mais ampla, de acordo com registros fósseis, mas suas populações naturais estão agora reduzidas a um total de menos de mil indivíduos maduros.

As espécies que são deficientes em dados (DD) ou que não foram avaliados (NE) foram incluídos em nossa análise EDGE principal, atribuindo-lhes um status preliminar de Perigo Crítico (CR). Estudos têm demonstrado que a maioria dos mamíferos considerados DD tem maior probabilidade de estar ameaçada do que as espécies já avaliadas37,38. A fim de evitar a possibilidade de ignorar espécies prioritárias, exploramos como as classificações EDGE seriam impactadas atribuindo espécies DD / NE com a categoria de ameaça CR mais alta, o pior cenário. Três dessas espécies ocorrem nas 20 principais espécies EDGE, se seu status for confirmado como CR (Tabela 1).Este resultado destaca claramente a urgência de avaliar o risco de extinção de espécies que ainda não foram avaliadas para garantir que os recursos de conservação sejam adequadamente alocados. Da mesma forma, mostra o potencial dos dados filogenéticos para identificar espécies com histórias evolutivas únicas, mas com pouca ou nenhuma informação sobre as ameaças que enfrentam, especialmente no caso de grandes grupos de organismos como angiospermas, fungos e insetos, para os quais avaliações de conservação permanecem relativamente escassos.

A inclusão de informações espaciais em nossas análises destacou três regiões com um alto número (> 10%) das 100 principais espécies EDGE: Sul- China Central (17 spp.), Sudeste da China (11 spp.) E Nova Caledônia (11 spp.; Fig. 3A). Apenas a Nova Caledônia tem um grande número de espécies com significativamente mais espécies nas 100 espécies EDGE do que o esperado por acaso (Teste Binomial Exato; Fig. 3A). Isso pode ser explicado pelo acúmulo neste arquipélago de espécies de Podocarpaceae e Araucariaceae, que são linhagens mais antigas do que aquelas encontradas em outras regiões com números de espécies semelhantes (Figs. 2 e 3). Uma análise semelhante realizada nas 100 espécies ameaçadas com os maiores valores de ED mostrou que as mesmas três regiões (Centro-Sul da China, 25 spp.; Sudeste da China, 15 spp .; Nova Caledônia; 16 spp.), Unidas por um quarto região, Vietnã (14 spp.), cada uma tem mais de 10% das principais espécies ameaçadas de DE (Fig. 3B). Centro-Sul da China, Sudeste da China, Nova Caledônia e Vietnã têm um grande número de espécies e significativamente mais espécies entre as 100 espécies mais ameaçadas de DE do que o esperado por acaso (Teste Binomial Exato; Fig. 3B). Sua identificação por ambas as métricas (EDGE e ED de espécies ameaçadas) destaca a importância dessas regiões para a conservação global de gimnospermas. Essas áreas têm sofrido altas taxas de desmatamento e uma vez que as gimnospermas são geralmente componentes importantes do ecossistema, conservar espécies com altos escores EDGE e / ou espécies ameaçadas com altos valores de DE também contribuiria para a sobrevivência de outras espécies e manter o funcionamento dos ecossistemas ( por exemplo, 70% dos vertebrados chineses ameaçados são afetados pela destruição do habitat39). Notavelmente, duas das cinco espécies de pássaros com melhores pontuações no EDGE12, o owlet-nightjar e o kagu, são endêmicas da Nova Caledônia, enfatizando ainda mais a importância deste hotspot para a conservação. A distribuição das 100 principais espécies EDGE contrasta com a riqueza total e ameaçada de espécies, com regiões como o México (Nordeste e Noroeste) e Queensland (Austrália) tendo um grande número de espécies, mas com poucas delas entre as 100 principais espécies EDGE espécies (Fig. 3A). Da mesma forma, três regiões com um número relativamente grande de espécies (Nova Guiné, Noroeste do México, Queensland), não têm nenhuma ou apenas algumas das 100 espécies mais ameaçadas de DE (Fig. 3B). Isso pode ser explicado por uma grande proporção da diversidade de espécies em tais regiões resultante do acúmulo de linhagens recentes que contribuem menos para a distinção evolutiva. Uma outra região tem um baixo número de espécies entre as 100 principais espécies EDGE, mas, no entanto, tem significativamente mais espécies do que o esperado por acaso, Filipinas. A mesma situação também é observada para quatro regiões com baixo número de espécies que têm significativamente mais espécies entre as 100 espécies mais ameaçadas de DE do que o esperado por acaso (Chile Sul, Chile Central, Laos, Taiwan).

Optamos aqui pela abordagem EDGE original para facilitar a comparação com outros grupos. A abordagem EDGE tem sido criticada porque considera cada espécie de forma independente e, portanto, ignora o risco real de extinção associado a ramos internos. Aos ramos internos é atribuído um risco de extinção dependente apenas do táxon avaliado, independentemente das ameaças potencialmente enfrentadas pelos outros táxons subentendidos por este ramo interno. Em outras palavras, a responsabilidade compartilhada pela sobrevivência de uma determinada ramificação interna não é contabilizada no método EDGE original40. No entanto, em modelos evolutivos simples e extinção aleatória em árvores filogenéticas, simulações recentes mostraram que a perda de ED está correlacionada à perda de PD41,42.Outras abordagens usando o conceito de “PD esperado” 40,43,44,45 e com base em EDGE foram desenvolvidas e consideram o risco de extinção enfrentado por táxons estreitamente relacionados, embora em alguns casos seus efeitos não sejam revelados nas espécies de topo de uma determinada lista (por exemplo, 45,46,47,48). Também é importante notar que, embora EDGE e DE ameaçada tenham uma grande sobreposição nas regiões, eles destacam como importantes para gimnospermas (ver acima; Fig. 3), o número de espécies EDGE encontradas em uma determinada área não se relaciona necessariamente com a quantidade de DP ameaçada nem com a DP esperada obtida se essas espécies fossem protegidas49.

A proteção de espécies com as pontuações EDGE mais altas seria garantir a preservação de linhagens-chave que representam características evolutivas únicas dentro das gimnospermas. A lista fornecida aqui é dinâmica. A disponibilidade de novos dados de sequência de DNA, avaliações novas ou revisadas e, eventualmente, a implementação mais geral de métodos com base na DP esperada, provavelmente ident outras prioridades de conservação. É importante ressaltar que esse método fornece uma base valiosa para medir o impacto dos programas de conservação nas gimnospermas. Ações urgentes são fundamentais em face das crescentes pressões antrópicas sobre as espécies e ecossistemas. A integração da história evolutiva na ciência da biodiversidade é, portanto, mais vital do que nunca para alcançar a conservação efetiva50,51,52,53 e abordagens como EDGE fornecem um meio para priorizar, acelerar e otimizar as ações de conservação, contabilizando a evolução geral de uma espécie e as ameaças que enfrenta.